Nature 338, 217 - 224 (16 March 1989); doi:10.1038/338217a0

RNA evolution and the origins of life

Gerald F. Joyce

Department of Molecular Biology, Research Institute of Scripps Clinic, 10666North Torrey Pines Road, LaJolla, California 92037, USA.

The evolution of RNA is likely to have played an important role in the very early history of life on Earth but it is doubtful that life began with RNA. Consideration of what came before RNA must take into account relevant information from geochemistry, prebiotic chemistry and nucleic acid biochemistry.

References

1.	Walter, M. R. in Earth's Earliest Biosphere (ed Schopf, J. W.) 187−213 (Princeton University Press, 1983).
2.	Miller, S. L. Science 117, 528−529 (1953). | PubMed | ISI | ChemPort |
3.	Oró, J. Nature 191, 1193−1194 (1961). | PubMed | ISI | ChemPort |
4.	Kruger, K. et al. Cell 31, 147−157 (1982). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
5.	Guerrier-Takada, C., Gardiner, K., Marsh, T., Pace, N. & Altman, S. Cell 35, 849−857 (1983). | Article | PubMed | ChemPort |
6.	Quastler, H. The Emergence of Biological Organization Ch. 1 (Yale University Press, New Haven, 1964).
7.	Woese, C. The Genetic Code Ch. 7 (Harper & Row, New York, 1967).
8.	Crick, F. H. C. J. molec. Biol. 38, 367−379 (1968). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
9.	Orgel, L. E. J. molec. Biol. 38, 381−393 (1968). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
10.	Sharp, P. A. Cell 42, 397−400 (1985). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
11.	Lewin, R. Science 231, 545−546 (1986).
12.	Gilbert, W. Nature 319, 618 (1986). | Article | ISI |
13.	Cairns-Smith, A. G. J. theor. Biol. 10, 53−88 (1966). | PubMed | ChemPort |
14.	Nelsestuen, G. L. J. molec. Evol. 15, 59−72 (1980). | PubMed | ChemPort |
15.	Weber, A. L. Origins of Life 17, 107−119 (1987). | PubMed | ChemPort |
16.	Orgel, L. E. Origins of Life 17, 27−34 (1986). | PubMed | ChemPort |
17.	Oparin, A. I. Adv. Enzymol. 27, 347−380 (1965). | PubMed | ChemPort |
18.	Fox, S. W. & Dose, K. Molecular Evolution and the Origin of Life (Dekker, New York, 1977).
19.	Dyson, F. J. J. molec. Evol. 18, 344−350 (1982). | PubMed | ChemPort |
20.	Kauffman, S. A. J. theor. Biol. 119, 1−24 (1986). | PubMed | ISI | ChemPort |
21.	Inoue, T. & Orgel, L. E. Science 219, 859−862 (1983). | PubMed | ISI | ChemPort |
22.	Peebles, C. L., Mecklenberg, K. L., Perlman, P. S., Tabor, J. & Cheng, H. L. Cell 44, 213−223 (1986). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
23.	Uhlenbeck, O. C. Nature 328, 596−600 (1987). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
24.	Sharmeen, L., Kuo, M. Y. P., Dinter-Gottlieb, G. & Taylor, J. J. Virol. 62, 2674−2679 (1988). | PubMed | ISI | ChemPort |
25.	Sharp, P. A. Science 235, 766−771 (1987). | PubMed | ISI | ChemPort |
26.	Maniatis, T. & Reed, R. Nature 325, 673−678 (1987). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
27.	Greider, C. W. & Blackburn, E. H. Cell 51, 887−898 (1987). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
28.	White, H. B. J. molec. Evol. 7, 101−104 (1976). | PubMed | ISI | ChemPort |
29.	Eigen, M. Naturwiss. 58, 465−523 (1971). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
30.	Shapiro, R. Origins of Life 14, 565−570 (1984). | Article | PubMed | ChemPort |
31.	Papanastassiou, D. A. & Wasserburg, G. J. Earth planet Sci. Lett 11, 37−62 (1971). | Article | ChemPort |
32.	Ernst, W. G. in Earth's Earliest Biosphere (ed Schopf, J. W.) 41−52 (Princeton University Press, 1983).
33.	Maher, K. A. & Stevenson, D. J. Nature 331, 612−614 (1988). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
34.	Buick, R., Dunlop, J. S. R. & Groves, D. I. Alcheringa 5, 161−181 (1981). | ISI |
35.	Schidlowski, M., Appel, P. W. U., Eichmann, R. & Junge, C. E. Geochim. Cosmochim. Acta 43, 189−199 (1979). | Article | ISI | ChemPort |
36.	Dickerson, R. E. Sci. Am. 239, 70−86 (1978). | PubMed | ChemPort |
37.	Hayes, J. M. in Earth's Earliest Biosphere (ed Schopf, J. W.) 291−301 (Princeton University Press, 1983).
38.	Chang, S., DesMarais, D., Mack, R., Miller, S. L. & Strathearn, G. E. in Earth's Earliest Biosphere (ed Schopf, J. W. ) 53−92 (Princeton University Press, 1983).
39.	Levine, J. S. & Augustsson, T. R. Origins of Life 15, 299−318 (1985). | PubMed | ChemPort |
40.	Deines, P. Geochim. cosmochim. Acta 44, 943−961 (1980). | Article | ISI | ChemPort |
41.	Oró, J. Nature 190, 389−390 (1961). | ISI |
42.	Borowska, Z. & Mauzerall, D. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 85, 6577−6580 (1988). | ChemPort |
43.	Stribling, R. & Miller, S. L. Origins of Life 17, 261−273 (1987). | PubMed | ChemPort |
44.	Miller, S. L. & Urey, H. C. Science 130, 245−251 (1959). | PubMed | ISI | ChemPort |
45.	Zahnle, K. J. J. geophys. Res. 91, 2819−2834. | ChemPort |
46.	Pinto, J. P., Gladstone, G. R. & Young, Y. L. Science 210, 183−185 (1980). | ISI | ChemPort |
47.	Bernal, J. D. The Physical Basis of Life 34 (Rouledge & Kegan Paul, London, 1951).
48.	Sanchez, R., Ferris, J. & Orgel, L. E. Science 153, 72−73 (1966). | PubMed | ChemPort |
49.	Schwartz, A. W. & Goverde, M. J. molec. Evol. 18, 351−353 (1982). | PubMed | ChemPort |
50.	Sanchez, R. A. Ferris, J. P. & Orgel, L. E. J. molec. Biol. 30, 223−253 (1967). | PubMed | ISI | ChemPort |
51.	Ferris, J. P. & Orgel, L. E. J. Am. Chem. Soc. 88, 1074 (1966). | Article | ChemPort |
52.	Ferris, J. P. & Hagan, W. J. Tetrahedron 40, 1093−1120 (1984). | Article | PubMed | ChemPort |
53.	Schlesinger, G. & Miller, S. L. J. molec. Evol. 19, 376−382 (1983). | PubMed | ChemPort |
54.	Gabel, N. W. & Ponnamperuma, C. Nature 216, 453−455 (1967). | PubMed | ChemPort |
55.	Reid, C. & Orgel, L. E. Nature 216, 455 (1967). | PubMed | ChemPort |
56.	Mizuno, T. & Weiss, A. H. Adv. Carbohyd. Chem. Biochem. 29, 173−227 (1974). | ChemPort |
57.	Mopper, K., Dawson, R., Liebezeit, G. & Ittekkot, V. Mar. Chem. 10, 55−66 (1980). | Article | ISI | ChemPort |
58.	Sanchez, R. A., Ferris, J. P. & Orgel, L. E. Science 154, 784−785 (1966). | PubMed | ISI | ChemPort |
59.	Ferris, J. P., Zamek, O. S., Altbuch, A. M. & Freiman, H. J. molec. Evol. 3, 301−309 (1974). | PubMed | ChemPort |
60.	Shapiro, R. & Klein, R. S. Biochemistry 5, 2358−2362 (1966). | Article | PubMed | ChemPort |
61.	Ferris, J. P., Joshi, P. C., Edelson, E. H. & Lawless, J. G. J. molec. Evol. 11, 293−311 (1978). | PubMed | ChemPort |
62.	Ferris, J. P. & Joshi, P. C. J. Org. Chem. 44, 2133−2137 (1979). | Article | ChemPort |
63.	Chittenden, G. J. F. & Schwartz, A. W. Nature 263, 350−351 (1976). | Article | PubMed | ChemPort |
64.	Hill, A. R., Nord, L. D., Orgel, L. E. & Robins, R. K. J. molec. Evol. 28, 170−171 (1988). | PubMed | ChemPort |
65.	Fuller, W. D., Sanchez, R. A. & Orgel, L. E. J. molec. Biol. 67, 25−33 (1972). | Article | PubMed | ChemPort |
66.	Orgel, L. E. & Lohrmann, R. Accounts Chem. Res. 7, 368−377 (1974). | ChemPort |
67.	Osterberg, R., Orgel, L. E. & Lohrmann, R. J. molec. Evol. 2, 231 (1973). | PubMed | ChemPort |
68.	Lohrmann, R. & Orgel, L. E. Science 171, 490−494 (1971). | PubMed | ChemPort |
69.	Lohrmann, R. & Orgel, L. E. Science 161, 64−66 (1968). | PubMed | ISI | ChemPort |
70.	Bishop, M. J., Lohrmann, R. & Orgel, L. E. Nature 237, 162−164 (1972). | Article | PubMed | ChemPort |
71.	Verlander, M. S., Lohrmann, R. & Orgel, L. E. J. molec. Evol. 2, 303−316 (1973). | PubMed | ChemPort |
72.	Usher, D. A. Nature New Biology 235, 207 (1972). | PubMed | ChemPort |
73.	Buzayan, J. M., Gerlach, W. L. & Bruening, G. Nature 323, 349−353 (1986). | Article | ISI | ChemPort |
73a.	Wu, H-N. & Lai, M. M. C. Science 243, 652−654 (1989). | PubMed | ChemPort |
75.	Saygin, O. Naturwiss. 67, 617−619 (1981).
76.	Jones, M. E. & Lipmann, F. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 46, 1194−1205 (1960). | ChemPort |
77.	Lohrmann, R. J. molec. Evol. 6, 237−252 (1975). | PubMed | ChemPort |
78.	Joyce, G. F., Schwartz, A. W., Miller, S. L. & Orgel, L. E. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 84, 4398−4402 (1987). | ChemPort |
79.	Joyce, G. F. et al. Nature 310, 602−604 (1984). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
80.	Praseuth, D. et al. J. molec. Biol. 196, 939−942 (1987). | Article | PubMed | ChemPort |
81.	Calvin, M. Chemical Evolution (Oxford University Press, New York, 1969).
82.	Harsch, G., Harsch, M., Bauer, H. & Voelter, W. Z. Naturforsch. 38B, 1269−1280 (1983). | ChemPort |
83.	Morowitz, H. J., Heinz, B. & Deamer, D. Origins of Life 18, 281−287 (1988). | PubMed | ChemPort |
84.	Cairns-Smith, A. G. in Origin of Life: Proceedings of the Second ISSOL Meeting, Kyoto. Japan (ed Noda, H.) 399−404 (Center for Academic Publications, Tokyo, 1978).
85.	Spach, G. Origins of Life 14, 433−437 (1984). | Article | PubMed | ChemPort |
86.	Wächtershäuser, G. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 85, 1134−1135 (1988).
87.	Orgel, L. E. in Evolutionary Tinkering in Gene Expression (ed Grunberg-Manago, M.) (Plenum, London, in the press).
88.	Schwartz, A. W. & Orgel, L. E. Science 228, 585−587 (1985). | PubMed | ChemPort |
89.	Weiner, A. M. & Maizels, N. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 84, 7383−7387 (1987). | ChemPort |
90.	Joyce, G. F. & Orgel, L. E. J. molec. Biol. 188, 433−441 (1986). | Article | PubMed | ChemPort |
91.	Joyce, G. F. Cold Spring Harbor Symp. quant. Biol. 52, 41−51 (1987). | PubMed | ISI | ChemPort |
92.	Joyce, G. F., Inoue, T. & Orgel, L. E. J. molec. Biol. 176, 279−306 (1984). | Article | PubMed | ChemPort |
93.	Cech, T. R. Science 236, 1532−1539 (1987). | PubMed | ISI | ChemPort |
94.	Pace, N. R. & Marsh, T. L. Origins of Life 16, 97−116 (1985). | PubMed | ChemPort |
95.	Dock-Bregeon, A. C. et al. Nature 335, 375−378 (1988). | Article | PubMed | ChemPort |
96.	Arnott, S. & Hukins, D. W. L. Biochem. Biophys. Res. Commun. 48, 1392−1399 (1972). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |