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Sensing the environment: a historical perspective on integrin signal transduction

Abstract

Cell adhesion mediated by integrin receptors has a critical function in organizing cells in tissues and in guiding haematopoietic cells to their sites of action. However, integrin adhesion receptors have broader functions in regulating cell behaviour through their ability to transduce bi-directional signals into and out of the cell and to engage in reciprocal interactions with other cellular receptors. This historical perspective traces the key findings that have led to our current understanding of these important functions of integrins.

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Figure 1: Cytoskeletal and signalling complexes in focal adhesions.
Figure 2: Integrin and growth factor cooperation in cell cycle regulation.
Figure 3: Mechanisms of integrin and receptor cooperation.

References

  1. Hynes, R. O. Cell 69, 11–25 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  2. Tamkun, J. W. et al. Cell 46, 271–282 (1986).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  3. Macpherson, I. & Montagnier, L. Virology 23, 291–299 (1964).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  4. Stoker, M., O'Neill, C., Berryman, S. & Waxman, V. Int. J. Cancer 3, 683–693 (1968).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  5. Folkman, J. & Moscona, A. Nature 273, 345–349 (1978).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  6. Hynes, R. O. Cell 1, 147–156 (1974).

    CAS  Google Scholar 

  7. Ali, I. U., Mautner, V., Lanza, R. & Hynes, R. O. Cell 11, 115–126 (1977).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  8. Willingham, M. C., Yamada, K. M., Yamada, S. S., Pouyssegur, J. & Pastan, I. Cell 10, 375–380 (1977).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  9. Yamada, K. M., Yamada, S. S. & Pastan, I. Proc. Natl Acad. Sci. USA 73, 1217–1221 (1976).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  10. Hynes, R. O. & Destree, A. T. Cell 15, 875–886 (1978).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  11. Heggeness, M. H., Ash, J. F. & Singer, S. J. Annu. NY Acad. Sci. 312, 414–417 (1978).

    CAS  Google Scholar 

  12. Ali, I. U. & Hynes, R. O. Biochim. Biophys. Acta 471, 16–24 (1977).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  13. Pierschbacher, M. D. & Ruoslahti, E. Nature 309, 30–33 (1984).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  14. Ruoslahti, E. & Pierschbacher, M. D. Cell 44, 517–518. (1986).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  15. Argraves, W. S. et al. J. Biol. Chem. 261, 12922–12924 (1986).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  16. Suzuki, S. et al. Proc. Natl Acad. Sci. USA 83, 8614–8618 (1986).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  17. Charo, I. F. et al. Proc. Natl Acad. Sci. USA 83, 8351–8355 (1986).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  18. Ginsberg, M. H. et al. J. Biol. Chem. 262, 5437–5440 (1987).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  19. Kishimoto, T. K., O'Connor, K., Lee, A., Roberts, T. M. & Springer, T. A. Cell 48, 681–690 (1987).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  20. Corbi, A. L., Kishimoto, T. K., Miller, L. J. & Springer, T. A. J. Biol. Chem. 263, 12403–12411 (1988).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  21. Hynes, R. O. Cell 48, 549–554 (1987).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  22. de Melker, A. A. & Sonnenberg, A. Bioessays 21, 499–509 (1999).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  23. Damsky, C. H., Knudsen, K. A., Bradley, D., Buck, C. A. & Horwitz, A. F. J. Cell Biol. 100, 1528–1539 (1985).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  24. Chen, W. T., Hasegawa, E., Hasegawa, T., Weinstock, C. & Yamada, K. M. J. Cell Biol. 100, 1103–1114 (1985).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  25. Horwitz, A., Duggan, K., Buck, C., Beckerle, M. C. & Burridge, K. Nature 320, 531–533 (1986).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  26. Otey, C. A., Pavalko, F. M. & Burridge, K. J. Cell Biol. 111, 721–729 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  27. Burridge, K., Fath, K., Kelly, T., Nuckolls, G. & Turner, C. Annu. Rev. Cell Biol. 4, 487–525 (1988).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  28. Emerman, J. T. & Pitelka, D. R. In Vitro 13, 316–328 (1977).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  29. Lee, E. Y., Parry, G. & Bissell, M. J. J. Cell Biol. 98, 146–155 (1984).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  30. Haskill, S., Johnson, C., Eierman, D., Becker, S. & Warren, K. J. Immunol. 140, 1690–1694 (1988).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  31. Werb, Z., Tremble, P. M., Behrendtsen, O., Crowley, E. & Damsky, C. H. J. Cell Biol. 109, 877–889 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  32. Menko, A. S. & Boettiger, D. Cell 51, 51–57 (1987).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  33. Adams, J. C. & Watt, F. M. Nature 340, 307–309 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  34. Rohrschneider, L. R. Proc. Natl Acad. Sci. USA 77, 3514–3518 (1980).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  35. Maher, P. A., Pasquale, E. B., Wang, J. Y. & Singer, S. J. Proc. Natl Acad. Sci. USA 82, 6576–6580 (1985).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  36. Ferrell, J. E. Jr & Martin, G. S. Proc. Natl Acad. Sci. USA 86, 2234–2238 (1989).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  37. Golden, A., Brugge, J. S. & Shattil, S. J. J. Cell Biol. 111, 3117–3127 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  38. Yarden, Y. & Ullrich, A. Annu. Rev. Biochem. 57, 443–478 (1988).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  39. Schwartz, M. A., Both, G. & Lechene, C. Proc. Natl Acad. Sci. USA 86, 4525–4529 (1989).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  40. Schwartz, M. A., Lechene, C. & Ingber, D. E. Proc. Natl Acad. Sci. USA 88, 7849–7853 (1991).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  41. Jaken, S., Leach, K. & Klauck, T. J. Cell Biol. 109, 697–704 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  42. Kanner, S. B., Reynolds, A. B. & Parsons, J. T. J. Immunol. Methods 120, 115–124 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  43. Kornberg, L. J., Earp, H. S., Turner, C. E., Prockop, C. & Juliano, R. L. Proc. Natl Acad. Sci. USA 88, 8392–8396 (1991).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  44. Guan, J. L., Trevithick, J. E. & Hynes, R. O. Cell Reg. 2, 951–964 (1991).

    CAS  Google Scholar 

  45. Schaller, M. D. et al. Proc. Natl Acad. Sci. USA 89, 5192–5196 (1992).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  46. Hanks, S. K., Calalb, M. B., Harper, M. C. & Patel, S. K. Proc. Natl Acad. Sci. USA 89, 8487–8491 (1992).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  47. Lipfert, L. et al. J. Cell Biol. 119, 905–912 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  48. Matsuyama, T. et al. J. Exp. Med. 170, 1133–1148 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  49. Shimizu, Y., van Seventer, G. A., Horgan, K. J. & Shaw, S. J. Immunol. 145, 59–67 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  50. Davis, L. S., Oppenheimer-Marks, N., Bednarczyk, J. L., McIntyre, B. W. & Lipsky, P. E. J. Immunol. 145, 785–793 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  51. Nojima, Y. et al. J. Exp. Med. 172, 1185–1192 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  52. Van Seventer, G. A., Shimizu, Y., Horgan, K. J. & Shaw, S. J. Immunol. 144, 4579–4586 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  53. Nathan, C. et al. J. Cell Biol. 109, 1341–1349 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  54. Bennett, J. S. & Vilaire, G. J. Clin. Invest. 64, 1393–1401 (1979).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  55. Wright, S. D. & Silverstein, S. C. J. Exp. Med. 156, 1149–1164 (1982).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  56. Dustin, M. L. & Springer, T. A. Nature 341, 619–624 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  57. Shimizu, Y., van Seventer, G. A., Horgan, K. J. & Shaw, S. Immunol. Rev. 114, 109–143 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  58. Kishimoto, T. K. et al. Adv. Immunol. 46, 149–182 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  59. Arnaout, M. A. Blood 75, 1037–1050 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  60. Phillips, D. R., Charo, I. F., Parise, L. V. & Fitzgerald, L. A. Blood 71, 831–843 (1988).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  61. Ginsberg, M. H., Du, X. & Plow, E. F. Curr. Opin. Cell Biol. 4, 766–771 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  62. Shattil, S. J., Hoxie, J. A., Cunningham, M. & Brass, L. F. J. Biol. Chem. 260, 11107–11114 (1985).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  63. Altieri, D. C. & Edgington, T. S. J. Biol. Chem. 263, 7007–7015 (1988).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  64. Keizer, G. D., Visser, W., Vliem, M. & Figdor, C. G. J. Immunol. 140, 1393–1400 (1988).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  65. Parise, L. V., Helgerson, S. L., Steiner, B., Nannizzi, L. & Phillips, D. R. J. Biol. Chem. 262, 12597–12602 (1987).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  66. Sims, P. J., Ginsberg, M. H., Plow, E. F. & Shattil, S. J. J. Biol. Chem. 266, 7345–7352 (1991).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  67. O'Toole, T. E. et al. Science 254, 845–847 (1991).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  68. Shattil, S. J. & Brass, L. F. J. Biol. Chem. 262, 992–1000 (1987).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  69. van Kooyk, Y., van de Wiel-van Kemenade, P., Weder, P., Kuijpers, T. W. & Figdor, C. G. Nature 342, 811–813 (1989).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  70. Giancotti, F. G. & Ruoslahti, E. Science 285, 1028–1032 (1999).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  71. Geiger, B., Bershadsky, A., Pankov, R. & Yamada, K. M. Nature Rev. Mol. Cell Biol. 2, 793–805 (2001).

    CAS  Google Scholar 

  72. Howe, A. K., Aplin, A. E. & Juliano, R. L. Curr. Opin. Genet. Dev. 12, 30–35 (2002).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  73. Shattil, S. J., Kashiwagi, H. & Pampori, N. Blood 91, 2645–2657 (1998).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  74. Parsons, J. T., Martin, K. H., Slack, J. K., Taylor, J. M. & Weed, S. A. Oncogene 19, 5606–5613 (2000).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  75. Chen, H. C. & Guan, J. L. Proc. Natl Acad. Sci. USA 91, 10148–10152 (1994).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  76. Cobb, B. S., Schaller, M. D., Leu, T. H. & Parsons, J. T. Mol. Cell. Biol. 14, 147–155 (1994).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  77. Schaller, M. D. et al. Mol. Cell. Biol. 14, 1680–1688 (1994).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  78. Zhang, X. et al. Proc. Natl Acad. Sci. USA 96, 9021–9026 (1999).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  79. Schlaepfer, D. D., Hanks, S. K., Hunter, T. & van der Geer, P. Nature 372, 786–791 (1994).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  80. Calalb, M. B., Polte, T. R. & Hanks, S. K. Mol. Cell. Biol. 15, 954–963 (1995).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  81. Kiyokawa, E. et al. Genes Dev. 12, 3331–3336 (1998).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  82. Vuori, K., Hirai, H., Aizawa, S. & Ruoslahti, E. Mol. Cell Biol. 16, 2606–2613 (1996).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  83. Dolfi, F. et al. Proc. Natl Acad. Sci. USA 95, 15394–15399 (1998).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  84. Miranti, C. K., Leng, L., Maschberger, P., Brugge, J. S. & Shattil, S. J. Curr. Biol. 8, 1289–1299 (1998).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  85. Bustelo, X. R. Mol. Cell. Biol. 20, 1461–1477 (2000).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  86. Miyamoto, S. et al. J. Cell Biol. 131, 791–805 (1995).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  87. Soldi, R. et al. EMBO J. 18, 882–892 (1999).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  88. Wang, R., Kobayashi, R. & Bishop, J. M. Proc. Natl Acad. Sci. USA 93, 8425–8430 (1996).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  89. Moro, L. et al. EMBO J. 17, 6622–6632 (1998).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  90. Chen, Q., Kinch, M. S., Lin, T. H., Burridge, K. & Juliano, R. L. J. Biol. Chem. 269, 26602–26605 (1994).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  91. Schlaepfer, D. D., Jones, K. C. & Hunter, T. Mol. Cell. Biol. 18, 2571–2585 (1998).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  92. Wary, K. K., Mainiero, F., Isakoff, S. J., Marcantonio, E. E. & Giancotti, F. G. Cell 87, 733–743 (1996).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  93. Wary, K. K., Mariotti, A., Zurzolo, C. & Giancotti, F. G. Cell 94, 625–634 (1998).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  94. Barberis, L. et al. J. Biol. Chem. 275, 36532–36540 (2000).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  95. Adams, J. C. J. Cell Sci. 115, 257–265 (2002).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  96. Ridley, A. J. & Hall, A. Cell 70, 389–399 (1992).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  97. Nobes, C. D. & Hall, A. Cell 81, 53–62 (1995).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  98. Chong, L. D., Traynor-Kaplan, A., Bokoch, G. M. & Schwartz, M. A. Cell 79, 507–513 (1994).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  99. Price, L. S., Leng, J., Schwartz, M. A. & Bokoch, G. M. Mol Biol Cell 9, 1863–1871 (1998).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  100. Ren, X. D., Kiosses, W. B. & Schwartz, M. A. EMBO J. 18, 578–585 (1999).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  101. del Pozo, M. A., Price, L. S., Alderson, N. B., Ren, X. D. & Schwartz, M. A. EMBO J. 19, 2008–2014 (2000).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  102. Clark, E. A., King, W. G., Brugge, J. S., Symons, M. & Hynes, R. O. J. Cell Biol. 142, 573–586 (1998).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  103. Keely, P. J., Westwick, J. K., Whitehead, I. P., Der, C. J. & Parise, L. V. Nature 390, 632–636 (1997).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  104. Schwartz, M. A. & Shattil, S. J. Trends Biochem. Sci. 25, 388–391 (2000).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  105. Ilic, D. et al. Nature 377, 539–544 (1995).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  106. Lyman, S., Gilmore, A., Burridge, K., Gidwitz, S. & White, G. C. II J. Biol. Chem. 272, 22538–22547 (1997).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  107. Bershadsky, A., Chausovsky, A., Becker, E., Lyubimova, A. & Geiger, B. Curr. Biol. 6, 1279–1289 (1996).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  108. van Kooyk, Y. & Figdor, C. G. Curr. Opin. Cell Biol. 12, 542–547 (2000).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  109. Harris, E. S., McIntyre, T. M., Prescott, S. M. & Zimmerman, G. A. J. Biol. Chem. 275, 23409–23412 (2000).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  110. Lee, J. O., Bankston, L. A., Arnaout, M. A. & Liddington, R. C. Structure 3, 1333–1340 (1995).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  111. Oxvig, C., Lu, C. & Springer, T. A. Proc. Natl Acad. Sci. USA 96, 2215–2220 (1999).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  112. Shimaoka, M. et al. Nature Struct. Biol. 7, 674–678 (2000).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  113. Shimizu, Y. Hum. Cell 9, 175–180 (1996).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  114. van Kooyk, Y., van Vliet, S. J. & Figdor, C. G. J. Biol. Chem. 274, 26869–26877 (1999).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  115. Peterson, E. J. et al. Science 293, 2263–2265 (2001).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  116. Griffiths, E. K. et al. Science 293, 2260–2263 (2001).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  117. Yauch, R. L. et al. J. Exp. Med. 186, 1347–1355 (1997).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  118. Bennett, J. S., Zigmond, S., Vilaire, G., Cunningham, M. E. & Bednar, B. J. Biol. Chem. 274, 25301–25307 (1999).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  119. Carter, W. G., Kaur, P., Gil, S. G., Gahr, P. J. & Wayner, E. A. J. Cell Biol. 111, 3141–3154 (1990).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  120. Stepp, M. A., Spurr-Michaud, S., Tisdale, A., Elwell, J. & Gipson, I. K. Proc. Natl Acad. Sci. USA 87, 8970–8974 (1990).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  121. Sonnenberg, A. et al. J. Cell Biol. 113, 907–917 (1991).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  122. Green, K. J. & Jones, J. C. FASEB J. 10, 871–881 (1996).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  123. Jones, J. C., Hopkinson, S. B. & Goldfinger, L. E. Bioessays 20, 488–494 (1998).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  124. Hemler, M. E. Curr. Opin. Cell Biol. 10, 578–585 (1998).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  125. Woods, A. & Couchman, J. R. J. Biol. Chem. 275, 24233–24236 (2000).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  126. Hemler, M. E. J. Cell Biol. 155, 1103–1107 (2001).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  127. Brown, E. J. & Frazier, W. A. Trends Cell Biol. 11, 130–135 (2001).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  128. Porter, J. C. & Hogg, N. Trends Cell Biol. 8, 390–396 (1998).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  129. Li, M. L. et al. Proc. Natl Acad. Sci. USA 84, 136–140 (1987).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  130. Edwards, G. M. et al. J. Biol. Chem. 273, 9495–9500 (1998).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  131. Weaver, V. M. et al. J. Cell Biol. 137, 231–245 (1997).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  132. Wang, F. et al. Proc. Natl Acad. Sci. USA 95, 14821–14826 (1998).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  133. Cukierman, E., Pankov, R., Stevens, D. R. & Yamada, K. M. Science 294, 1708–1712 (2001).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  134. Lin, C. Q. & Bissell, M. J. FASEB J. 7, 737–43 (1993).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  135. Chen, C. S., Brangwynne, C. & Ingber, D. E. Trends Cell Biol. 9, 283 (1999).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  136. Ingber, D. J. Cell Biochem. Suppl. 30–31, 232–237 (1998).

    PubMed  Google Scholar 

  137. Schwartz, M. A. & Assoian, R. K. J. Cell Sci. 114, 2553–2560 (2001).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  138. Assoian, R. K. & Schwartz, M. A. Curr. Opin. Genet. Dev. 11, 48–53 (2001).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  139. Guadagno, T. M., Ohtsubo, M., Roberts, J. M. & Assoian, R. K. Science 262, 1572–1575 (1993).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  140. Roovers, K. & Assoian, R. K. Bioessays 22, 818–826 (2000).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  141. Huang, S. & Ingber, D. E. Nature Cell Biol. 1, E131–E138 (1999).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  142. Mettouchi, A. et al. Mol. Cell 8, 115–127 (2001).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  143. Schwartz, M. A. & Ingber, D. E. Mol. Biol. Cell 5, 389–393 (1994).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  144. Chen, C. S. & Ingber, D. E. Osteoarthritis Cartilage 7, 81–94 (1999).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  145. O'Neill, C., Jordan, P. & Ireland, G. Cell 44, 489–496 (1986).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  146. Frisch, S. M. & Francis, H. J. Cell Biol. 124, 619–626 (1994).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  147. Meredith, J. E., Jr., Fazeli, B. & Schwartz, M. A. Mol. Biol. Cell 4, 953–961 (1993).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  148. Sethi, T. et al. Nature Med. 5, 662–668 (1999).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  149. Zhang, Z., Vuori, K., Reed, J. C. & Ruoslahti, E. Proc. Natl Acad. Sci. USA 92, 6161–6165 (1995).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  150. Khwaja, A., Rodriguez-Viciana, P., Wennstrom, S., Warne, P. H. & Downward, J. EMBO J. 16, 2783–2793 (1997).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  151. Frisch, S. M. & Screaton, R. A. Curr. Opin. Cell Biol. 13, 555–562 (2001).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  152. Frisch, S. M., Vuori, K., Ruoslahti, E. & Chan-Hui, P. Y. J. Cell Biol. 134, 793–799 (1996).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  153. McFall, A. et al. Mol. Cell. Biol. 21, 5488–5499 (2001).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  154. Aoudjit, F. & Vuori, K. J. Cell Biol. 152, 633–643 (2001).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  155. Sonoda, Y. et al. J. Biol. Chem. 275, 16309–16315 (2000).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  156. Pullan, S. et al. J. Cell Sci. 109, 631–642 (1996).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  157. Boudreau, N., Sympson, C. J., Werb, Z. & Bissell, M. J. Science 267, 891–893 (1995).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  158. Rytomaa, M., Martins, L. M. & Downward, J. Curr. Biol. 9, 1043–1046 (1999).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  159. Puthalakath, H., Huang, D. C., O' Reilly, L. A., King, S. M. & Strasser, A. Mol. Cell 3, 287–296 (1999).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  160. Puthalakath, H. et al. Science 293, 1829–1832 (2001).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  161. Dijkers, P. F. et al. J. Cell Biol. 156, 531–542 (2002).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  162. Merlo, G. R., Basolo, F., Fiore, L., Duboc, L. & Hynes, N. E. J. Cell Biol. 128, 1185–1196 (1995).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  163. Streuli, C. H. et al. J. Cell Biol. 129, 591–603 (1995).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  164. Matter, M. L. & Ruoslahti, E. J. Biol. Chem. 276, 27757–27763 (2001).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  165. Stupack, D. G., Puente, X. S., Boutsaboualoy, S., Storgard, C. M. & Cheresh, D. A. J. Cell Biol. 155, 459–470 (2001).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  166. Sundberg, C. & Rubin, K. J. Cell Biol. 132, 741–752 (1996).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  167. Danilkovitch-Miagkova, A. et al. J. Biol. Chem. 275, 14783–14786 (2000).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  168. Wang, R., Ferrell, L. D., Faouzi, S., Maher, J. J. & Bishop, J. M. J. Cell Biol. 153, 1023–1034 (2001).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  169. McNamee, H. P., Ingber, D. E. & Schwartz, M. A. J. Cell Biol. 121, 673–678 (1993).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  170. Couchman, J. R. & Woods, A. J. Cell Sci. 112, 3415–3420 (1999).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  171. Denhez, F. et al. J. Biol. Chem. in press (2002).

  172. Kinnunen, T. et al. J. Biol. Chem. 273, 10702–10708 (1998).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  173. Saoncella, S. et al. Proc. Natl Acad. Sci. USA 96, 2805–2810 (1999).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  174. Renshaw, M. W., Ren, X. D. & Schwartz, M. A. EMBO J. 16, 5592–5599 (1997).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  175. Lin, T. H. et al. J. Cell Biol. 136, 1385–1395 (1997).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  176. Zambruno, G. et al. J. Cell Biol. 129, 853–865 (1995).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  177. Short, S. M., Boyer, J. L. & Juliano, R. L. J. Biol. Chem. 275, 12970–12977 (2000).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  178. Casamassima, A. & Rozengurt, E. J. Biol. Chem. 273, 26149–26156 (1998).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  179. Brown, N. H. Matrix Biol. 19, 191–201 (2000).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  180. De Arcangelis, A. & Georges-Labouesse, E. Trends Genet. 16, 389–395 (2000).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  181. Fassler, R. & Meyer, M. Genes Dev. 9, 1896–1908 (1995).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  182. Bouvard, D. et al. Circ. Res. 89, 211–223 (2001).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  183. Chen, Y. P. et al. Proc. Natl Acad. Sci. USA 89, 10169–10173 (1992).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  184. Arnaout, M. A., Dana, N., Pitt, J. & Todd, R. F. III. Fed. Proc. 44, 2664–2670 (1985).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  185. Anderson, D. C. et al. Fed. Proc. 44, 2671–2677 (1985).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  186. Jones, K. J. et al. J. Med. Genet. 38, 649–657 (2001).

    CAS  PubMed  PubMed Central  Google Scholar 

  187. Myllyharju, J. & Kivirikko, K. I. Ann. Med. 33, 7–21 (2001).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  188. Evan, G. I. & Vousden, K. H. Nature 411, 342–348 (2001).

    CAS  PubMed  Google Scholar 

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Acknowledgements

The authors acknowledge that there are many reports that illustrate the concepts presented in this review, a considerable number of which could not be included because of space limitations. These restrictions limited the extent to which all relevant reports could be cited. The authors would like to thank S. Shattil, M. Schwartz, R. Hynes, A. Putnam and the anonymous referee for helpful suggestions. JSB is supported by the American Cancer Society, National Cancer Institute, Aventis Pharmaceuticals, and Breast Cancer Research Foundation. CKM is supported by the Van Andel Research Institute.

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Correspondence to Joan S. Brugge.

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Miranti, C., Brugge, J. Sensing the environment: a historical perspective on integrin signal transduction. Nat Cell Biol 4, E83–E90 (2002). https://doi.org/10.1038/ncb0402-e83

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