Original Article

Heredity (1995) 75, 466–471; doi:10.1038/hdy.1995.163

Evidence for female heterogamety in two terrestrial crustaceans and the problem of sex chromosome evolution in isopods

Pierre Juchault1 and Thierry Rigaud1

1Université de Poitiers, Laboratoire de Biologie Animale, URA CNRS 1975, 40 avenue du Recteur Pineau, F-86022 Poitiers Cedex, France

Correspondence: Pierre Juchault, Université de Poitiers, Laboratoire de Biologie Animale, URA CNRS 1975, 40 avenue du Recteur Pineau, F-86022 Poitiers Cedex, France

Received 14 February 1995.

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Abstract

Female heterogamety (WZ type) has been demonstrated in the terrestrial isopods Oniscus asellus (Oniscidae) and Eluma purpurascens (Armadillidiidae), by making crosses between two genetic females (one of them experimentally reversed into a functional neo-male). The WW individuals generated by such crosses were viable and fertile females. These data, plus the frequent monomorphism of sex chromosomes and the coexistance of two heterogamety types (XX/XY and WZ/ZZ), indicate that sex chromosome differentiation in isopods is at a primitive stage. The evolution of sex chromosomes in this group of crustaceans is discussed, and it is suggested that this evolution has been disturbed by parasitic sex factors.

Keywords:

Eluma purpurascens, heterogamety evolution, Oniscidea, Oniscus asellus, sex determination, sex-ratio distorters

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References

  1. Artault, J C. 1977. Contribution à l'étude des garnitures chromosomiques chez quelques Crustacés Isopodes. Thèse 3ème cycle, Poitiers.
  2. Bowen, S T. 1963. The genetics of Artemia salina. II. White eye, a sex-linked mutation. Biol Bull, 124, 17–23.
  3. Bull, J J. 1983. Evolution of Sex Determining Mechanisms. Benjamin/Cummings Publishing CO., Menlo Park, CA.
  4. Charlesworth, B. 1991. The evolution of sex chromosomes. Science, 251, 1030–1033. | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
  5. Ginsburger-Vogel, T. 1972. Démonstration expérimental de l'homogametie femelle chez Orchestia cavimana (Heller) (Crustacés, Amphipodes, Talitridae). C r Acad Sci Paris, 275, 3606–3609.
  6. Ginsburger-Vogel, T. 1973. Détermination génétique du sexe, monogénic et intersexualité chez Orchestia gam-marella Pallas (Crustacé, Amphipode, Talitridae). I. Phénomènes de monogénie dans la population de Penzé. Arch Zool Exp Gén, 114, 397–438
  7. Ginsburger-Vogel, T, and Charniaux-Cotton, H. 1982. Sex determination. In: Bliss, D. E. (ed.) Biology of Crustacea, 2, pp. 257–281. Academic Press, New York, London.
  8. Ginsburger-Vogel, T, and Magniette-Mergault, F. 1981. The effects of temperature on sexual differentiation in the temperature sensitive thelygenic-intersexual offspring of Orchestia gammarellus (Pallas) (Amphi-poda, Crustacea). I. Effects of temperature on pubescent females. Int J Inv Reprod, 4, 39–50.
  9. Gordon, M. 1954. Two opposing sex-determining mechanisms, one XX-XY, the other WY-YY, in different natural populations of the platyfish Xiphophorus maculatus. Caryologia, 6, suppl., 960–964.
  10. Hasegawa, Y, and Katakura, Y. 1983. Masculinization of WW females in the Isopod Crustacean, Armadillidium vulgare. Annot Zool Jap, 56, 163–166.
  11. Juchault, P, and Legrand, J J. 1964. Démonstration de l'homogamétie femelle par croisement de deux femelles génétiques chez les Oniscoi'des Porcellio dilatatus et Helleria brevicomis. C r Acad Sci Paris, 258, 2685–2686.
  12. Juchault, P, and Legrand, J J. 1972. Croisements de néo-mâles expérimentaux chez Armadillidium vulgare Latr. (Crustacé, Isopode, Oniscoïde). Mise en évidence d'une hétérogamétie femelle. C r Acad Sci Paris, 274, 1387–1389.
  13. Juchault, P, and Legrand, J J. 1979. Analyse génétique et physiologique de la determination du sexe dans une population du Crustacé Isopode Oniscoïde Armadillidium nasatum Budde-Lund. Arch Zool Exp Gen, 120, 25–43.
  14. Juchault, P, and Mocquard, J P. 1993. Transfer of a parasitic sex factor to the nuclear genome of the host: a hypothesis on the evolution of sex-determining mechanisms in the terrestrial Isopod Armadillidium vulgare Latr. J Evol Biol, 6, 511–528.
  15. Juchault, P, Legrand, J J, and Martin, G. 1974. Action interspecifique du facteur épigénétique féminisant responsable de la thélygénie et de l'intersexualité du Crustacé Armadillidium vulgare Latr. (Isopode, Oniscoäide). Ann Embr Morph, 7, 265–276.
  16. Juchault, P, Rigaud, T, and Mocquard, J P. 1992. Evolution of sex determining mechanisms in a wild population of Armadillidium vulgare Latr. (Crustacea, Isopoda): competition between two feminizing sex factors. Heredity, 69, 382–390. | ISI |
  17. Juchault, P, Rigaud, T, and Mocquard, J P. 1993. Evolution of sex determination and sex ratio variability in wild populations of Armadillidium vulgare (Latr.) (Crustacea, Isopoda): a case study in conflict resolution. Acta Oecologica, 14, 547–562.
  18. Juchault, P, Frelon, M, Bouchon, D, and Rigaud, T. 1994. New evidence for feminizing bacteria in terrestrial isopods: evolutionary implications. C r Acad Sci Paris, 317, 225–230.
  19. Kallman, K D. 1965. Genetics and geography of sex determination in the poeciliid fish Xiphophorus maculatus. Zoologica, 50, 151–190.
  20. Legrand, J J, and Juchault, P. 1984. Nouvelles donnees sur le déterminisme génétique et épigénétique de la monogénie chez le Crustacé Isopode terrestre Armadillidium vulgare Latr. Génét Sél Évol, 16, 57–84.
  21. Legrand, J J, Juchault, P, Artault, J C, Mocquard, J P, and Picaud, J L. 1974. Le Statut systématique de la "forme" petiti Vandel de Porcellio dilatatus Brandt récoltée à l'île Saint-Honorat (Alpes Maritimes). Critères morphologiques, génétiques et physiologiques. Bull Soc zool Fr, 99, 461–471.
  22. Legrand, J J, Juchault, P, Mocquard, J P, and Martin, G. 1980. Polymorphisme d'origine géographique sur la "valence" des chromosomes sexuels et phénomènes de monogénie résultant du croisement de différentes populations de Porcellio dilatatus Brandt (Crustace Isopode terrestre). Reprod Nutr Dévelop, 20, 23–59.
  23. Legrand, J J, Legrand-Hamelin, E, and Juchault, P. 1987. Sex determination in Crustacea. Biol Rev, 62, 439–470. | Article | ISI |
  24. Legrand-Hamelin, E. 1976. Sur le polychromatisme de l'isopode Flabellifère Dynamene bidentata (Adams). III. Relation entre les gènes responsables des phènotypes bimaculata et lineata. Arch Zool Exp Gén, 117, 325–343.
  25. Legrand-Hamelin, E. 1977. Obtention de néo-mâles fonctionnels et démonstration experimental de l'hétéro-gamétie femelle chez Idotea balthica (Crustacé, Isopode). C r Soc Biol, 171, 176–180.
  26. Malecha, S, Nevin, P, Ha, P, Barck, L, Rose, Y, Masuno, S, and Hedgecock, D. 1992. Sex-ratios and sex-determination in progeny from crosses of surgically sex-reversed freshwater prawns, Macrobrachium rosen-bergii. Aquaculture, 105, 201–218.
  27. Martin, G, Juchault, P, and Legrand, J J. 1973. Mise en évidence d'un micro-organisme intracytoplasmique symbiote de l'Oniscoïde Armadillidium vulgare Latr. dont la présence accompagne l'intersexualité ou la féminisation totale des mâles génétiques de la lignée thély-gène. C r Acad Sci Paris, 276, 2313–2316.
  28. Mittal, O P, and Pahwa, S. 1980. Cytogenetical studies on two terrestrial isopods (Crustacea), Philoscia lodnensis and Porcellio rathkei Brandt. Cytobios, 29, 17–24.
  29. Mittal, O P, and Pahwa, S. 1981. Germ cell chromosomes in two species of terrestrial isopods from India. Experientia, 37, 343–345.
  30. Niiyama, H. 1956. Cytological demonstration of an XO mechanism in male Tecticeps japonicus, an Isopod Crustacea. Cytologia, 21, 38–43.
  31. Rigaud, T, and Juchault, P. 1993. Conflict between feminizing sex ratio distorters and an autosomal masculinizing gene in the terrestrial Isopod Armadillidium vulgare Latr. Genetics, 133, 247–252. | PubMed | ISI | ChemPort |
  32. Rocchi, A, Prantera, G, Lanza, V, and Di Castro, M. 1984. Incipient sex chromosome differentiation in an isopod crustacean species, Asellus aquaticus. Chromosoma, 89, 193–196.
  33. Sagi, A, and Cohen, D. 1990. Growth, maturation and progeny of sex-reversed Macrobrachium rosenbergii males. World Aquacult, 21, 87–90.
  34. Staiger, M, and Bocquet, C. 1954. Cytological demonstration of female heterogamety in Isopods. Experientia, 10, 64–66.
  35. Staiger, H, and Bocquet, C. 1956. Les chromosomes de la super-espèce Jaera marina F. et de quelques autres Janiridae (Isopodes, Asellotes). Bull Biol Fr Belg, 40, 1–32.
  36. Taylor, D R. 1990. Evolutionary consequences of cytoplasmic sex ratio distorters. Evol Ecol, 4, 235–248.
  37. Thompson, P E, and Bowen, J S. 1972. Interactions of differentiated primary sex factors in Chironomus ten-tans. Genetics, 70, 491–493.
  38. Tinturier-Hamelin, E. 1963. Polychromatisme et détermination génétique du sexe chez l'espèce polytypique Idotea balthica (Pallas) (Isopode, Valvifère). Biol Mar, 4, 473–591.

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