Nature 357, 38 - 46 (07 May 1992); doi:10.1038/357038a0

The complete DNA sequence of yeast chromosome III

S. G. Oliver¹, Q. J. M. van der Aart², M. L. Agostoni-Carbone³, M. Aigle⁴, L. Alberghina⁵, D. Alexandraki⁶, G. Antoine⁷, R. Anwar¹, J. P. G. Ballesta⁸, P. Benit⁷, G. Berben⁹, E. Bergantino¹⁰, N. Biteau⁴, P. A. Bolle⁹, M. Bolotin-Fukuhara¹¹, A. Brown¹, A. J. P. Brown¹², J. M. Buhler¹³, C. Carcano³, G. Carignani¹⁰, H. Cederberg¹⁴, R. Chanet⁷, R. Contreras¹⁵, M. Crouzet⁴, B. Daignan-Fornier¹¹, E. Defoor¹⁶, M. Delgado¹⁷, J. Demolder¹⁵, C. Doira¹¹, E. Dubois¹⁸, B. Dujon¹⁹, A. Dusterhoft²⁰, D. Erdmann²⁰, M. Esteban¹⁷, F. Fabre⁷, C. Fairhead¹⁹, G. Faye⁷, H. Feldmann²¹, W. Fiers¹⁵, M. C. Francingues-Gaillard¹¹, L. Franco⁸, L. Frontali²², H. Fukuhara⁷, L. J. Fuller²³, P. Galland⁶, M. E. Gent¹, D. Gigot¹⁸, V. Gilliquet⁹, N. Glansdorff¹⁸, A. Goffeau^24,37, M. Grenson²⁵, P. Grisanti²², L. A. Grivell²⁶, M. de Haan²⁶, M. Haasemann²⁷, D. Hatat²⁸, J. Hoenicka⁸, J. Hegemann²⁰, C. J. Herbert²⁹, F. Hilger⁹, S. Hohmann¹⁴, C. P. Hollenberg³⁰, K. Huse¹⁴, F. Iborra¹¹, K. J. Indje¹, K. Isono³¹, C. Jacq²⁸, M. Jacquet¹¹, C. M. James¹, J. C. Jauniaux²⁵, Y. Jia²⁹, A. Jimenez⁸, A. Kelly³², U. Kleinhans³⁰, P Kreisl²⁷, G Lanfranchi¹⁰, C Lewis²³, C. G. vanderLinden³³, G Lucchini³, K Lutzenkirchen³⁰, M.J. Maat²⁶, L. Mallet¹¹, G. Mannhaupet²¹, E. Martegani⁵, A. Mathieu⁷, C. T. C. Maurer³³, D. McConnell³², R. A. McKee²³, F. Messenguy¹⁸, H. W. Mewes²⁷, F. Molemans¹⁵, M. A. Montague³², M. Muzi Falconi³, L. Navas¹⁷, C. S. Newlon³⁴, D. Noone³², C. Pallier¹¹, L. Panzeri³, B. M. Pearson²³, J. Perea²⁸, P. Philippsen²⁰, A. Pierard¹⁸, R. J. Planta³³, P. Plevani³, B. Poetsch²⁷, F. Pohl³⁵, B. Purnelle²⁴, M. Ramezani Rad³⁰, S. W. Rasmussen³⁶, A. Raynal¹¹, M. Remacha⁸, P. Richterich³⁵, A. B. Roberts¹², F. Rodriguez⁵, E. Sanz⁸, I. Schaaff-Gerstenschlager¹⁴, B. Scherens¹⁸, B. Schweitzer²⁰, Y. Shu²⁸, J. Skala²⁴, P. P. Slonimski²⁹, F. Sor⁷, C. Soustelle¹¹, R. Spiegelberg²⁰, L. I. Stateva¹, H. Y. Steensma², S. Steiner²⁰, A. Thierry¹⁹, G. Thireos⁶, M. Tzermia⁶, L. A. Urrestarazu²⁵, G. Valle¹⁰, I. Vetter²¹, J. C. van Vliet-Reedijk³³, M. Voet¹⁶, G. Volckaert¹⁶, P. Vreken³³, H. Wang³², J. R. Warmington¹, D. von Wettstein³⁶, B. L. Wicksteed¹², C. Wilson²², H. Wurst³⁵, G. Xu³⁰, A. Yoshikawa³¹, F. K. Zimmermann¹⁴ & J. G. Sgouros²⁷

¹Manchester Biotechnology Centre, UMIST, Manchester M60 1QD, UK;
²Department of Cell Biology Genetics. Leiden University, The Netherlands;
³Dipartimento di Genetica e di Biologia dei Microrganismi, Universita di Milano, Italy;
⁴LBMS, F-33000 Bordeaux, France;
⁵Dipartimento di Fisiologia e Biochimica, Universita di Milano, Italy;
⁶lnstituto Molecular Biology and Biotechnology, PO Box 1527, GR-71110 Heraklio,Crete;
⁷ lnstitut Curie, Centre Universitaire, F-91405 Orsay, France;
⁸Centro de Biologia Molecular, E-28049 Madrid, Spain;
⁹Faculté des Sciences Agronomiques, B-5030 Gembloux. Belgium;
¹⁰Dipartimento di Chimica Biologica. 1-35100 Padova, Italy;
¹¹Institut de Génétique et Microbiologie, Université de Paris-Sud, 91405 Orsay, France;
¹²Department of Molecular and Cell Biology, University of Aberdeen, UK;
¹³Service de Biochimie CEN Saclay, F-91191. France;
¹⁴Institut für Mikrobiologie, D-6100 Darmstadt, Germany;
¹⁵Lab. voor Moleculaire Biologie, B-9000 Gent, Belgium;
¹⁶Katholieke Universiteit Lab. voor Gentechnologie, B-3001 Leuven, Belgium;
¹⁷La Cruz del Campo S.A., PO Box 53. E-41080 Sevilla, Spain;
¹⁸Research Institute of CERIA-COOVI. B-1070 Bruxelles, Belgium;
¹⁹Institut Pasteur, F-75724 Paris Cedex 15, France;
²⁰Institut für Mikrobiologie und Molekularbiologie der Universität, 6300 Giessen, Germany;
²¹Institut fur Physiologische Chemie. Universität München, 8000 München, Germany;
²²University of Rome. Department of Cell and Developmental Biology. 1-00185 Roma, Italy;
²³AFRC Institute of Food Research, Norwich Research Park, Colney NR4 7UA, UK;
²⁴Unité de Biochimie Physiologique. Université de Louvain, B-1348 Louvain-la-Neuve, Belgium;
²⁵Université Libre de Bruxelles, Lab. Cell Physiology and Yeast Genetics, B-1050 Bruxelles, Belgium;
²⁶University of Amsterdam, Section for Molecular Biology, NL-1098 SM Amsterdam, The Netherlands;
²⁷Martinsried Inst. for Protein Sequences, D-8033 Martinsried, Germany;
²⁸Génétique Moléculaire. École Normale Superieure, F-75005 Paris, France;
²⁹Centre de Génétique Moleculaire du CNRS, F-91190 Gif-sur-Yvette. France;
³⁰Institut für Mikrobiologie der Universität Dusseldorf, D-4000 Dusseldorf 1, Germany;
³¹Department of Biology, Kobe University, Kobe 657. Japan;
³²Trinity College, Department of Genetics, Dublin 2, Ireland;
³³Department of Biochemistry and Molecular Biology. Vrije Universiteit, NL-1081 HV Amsterdam, The Netherlands;
³⁴Department of Microbiology and Molecular Genetics, New Jersey Medical School, NJ07103, USA;
³⁵Fakultät für Biologie der Universität, D-7750 Konstanz. Germany;
³⁶Carlsberg Lab., DK-2500 Copenhagen Valby, Denmark;
³⁷Commission of the European Communities. B-1049 Brussels, Belgium

The entire DNA sequence of chromosome III of the yeast Saccharomyces cerevisiae has been determined. This is the first complete sequence analysis of an entire chromosome from any organism. The 315-kilobase sequence reveals 182 open reading frames for proteins longer than 100 amino acids, of which 37 correspond to known genes and 29 more show some similarity to sequences in databases. Of 55 new open reading frames analysed by gene disruption, three are essential genes; of 42 non-essential genes that were tested, 14 show some discernible effect on phenotype and the remaining 28 have no overt function.

References

1.	Strathern, J. N., Jones, E. W. & Broach, J. R. (eds) The Molecular Biology of the Yeast Saccharomyces: Metabolism and Gene Expression (Cold Spring Harbor Laboratory, New York, 1982).
2.	Mortimer, R. K. et al. Yeast 5, 321−403 (1989). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
3.	Carle, G. F. & Olson, M. V. Nucleic Acids Res. 12, 5647−5664 (1984). | PubMed | ISI | ChemPort |
4.	Petes, T. D. et al. Cold Spring Harb. Symp. quant. Biol. 38, 9−16 (1973).
5.	Baer, R. et al. Nature 310, 207−211 (1984). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
6.	Newlon, C. S. Microbiol. Revs 52, 568−601 (1988). | ChemPort |
7.	Clarke, L. & Carbon, J. Nature 287, 504−509 (1980). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
8.	Szostak, J. W. & Blackburn, E. H. Cell 29, 245−255 (1982). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
9.	Stinchcomb, D. T., Struhl, J. & Davis, R. W. Nature 282, 39−43 (1979). | PubMed | ISI | ChemPort |
10.	Klar, A. & Strathern, J. N. (eds) Mechanisms of Yeast Recombination (Cold Spring Harbor Laboratory, New York, 1986).
11.	Petes, T. D., Malone, R. E. & Symington, L. S. in The Molecular and Cellular Biology of the Yeast Saccharomyces: Genome Dynamics, Protein Synthesis and Energetics (eds Broach, J. R., Pringle, J. R. & Jones, E. W.) 407−521 (Cold Spring Harbor Laboratory, New York, 1991). | ChemPort |
12.	Boeke, J. D. in Mobile DNA (eds Berg, D. E. & Howe, M. M.) 335−374 (ASM, Washington DC, 1989).
13.	Rothstein, R. J. Meth. Enzym. 101, 202−211 (1983). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
14.	Burke, D. T., Carle, G. F. & Olson, M. V. Science 236, 806−812 (1987). | PubMed | ISI | ChemPort |
15.	Martin, W. J. Genome 31, 1073−1080 (1989). | PubMed | ChemPort |
16.	Devereux, J., Haeberli, P. & Smithies, O. Nucleic Acids Res. 12, 387−395 (1984). | PubMed | ISI | ChemPort |
17.	de Jonge, P. et al. Yeast 2, 193−204 (1986). | Article | PubMed | ChemPort |
18.	Strathern, J. N., Newlon, C. S., Herskowitz, I. & Hicks, J. B. Cell 18, 309−319 (1979). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
19.	Newlon, C. S. et al. Genetics 129, 343−357 (1991). | PubMed | ChemPort |
20.	Olson, M. V. et al. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 83, 7826−7830 (1986). | ChemPort |
21.	Link, A. J. & Olson, M. V. Genetics 127, 681−698 (1991). | PubMed | ISI | ChemPort |
22.	Yoshikawa, A. & Isono, K. Yeast 6, 383−401 (1990). | Article | PubMed | ChemPort |
23.	Toh-e, A. & Sahashi, Y. Yeast 1, 159−172 (1985). | Article | PubMed | ChemPort |
24.	Mortimer, R. K. & Johnston, J. R. Genetics 113, 35−43 (1986). | PubMed | ISI | ChemPort |
25.	Warmington, J. R. et al. Nucleic Acids Res. 13, 6679−6693 (1986).
26.	Pederson, M. B. Carlsberg Res. Commun. 51, 163−183 (1986).
27.	Warmington, J. R. et al. Nucleic Acids Res. 15, 8963−8982 (1987). | PubMed | ChemPort |
28.	Stucka, R., Lochmuller, H. & Feldmann, H. Nucleic Acids Res. 17, 4993−5001 (1989). | PubMed | ChemPort |
29.	Button, L. L. & Astell, C. R. Molec. cell. Biol. 6, 1352−1356 (1986). | PubMed | ChemPort |
30.	Jia, Y., Slonimski, P. P. & Herbert, C. J. Yeast 7, 413−424 (1991). | Article | PubMed | ChemPort |
31.	Rodriguez, F. et al. Yeast 7, 631−641 (1991). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
32.	Sharp, P. M. & Cowe, E. Yeast 7, 657−678 (1991). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
33.	Mulligan, M. E. & Haselkorn, R. J. biol. Chem. 264, 19200−19207 (1989). | PubMed | ChemPort |
34.	Arnold, W. et al. J. molec. Biol. 203, 715−738 (1988). | Article | PubMed | ChemPort |
35.	Cook, A. H. The Chemistry and Biology of Yeasts (Academic, New York, 1958).
36.	Symington, L. S. & Petes, T. D. Molec. cell. Biol. 8, 595−604 (1988). | PubMed | ChemPort |
37.	Konieczny, A. et al. Genetics 127, 801−809 (1991). | PubMed | ISI | ChemPort |
38.	Grandbastien, M.-A., Spielman, A. & Caboche, M. Nature 337, 376−380 (1989). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
39.	Mount, S. M. & Rubin, G. M. Molec. cell. Biol. 5, 1630−1638 (1985). | PubMed | ChemPort |
40.	Ohno, S. et al. FEBS Lett. 222, 279−285 (1987). | Article | PubMed | ChemPort |
41.	Goebl, M. E. & Petes, T. D. Cell 46, 983−992 (1986). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
42.	Oliver, S. G. & Warmington, J. R. in The Yeasts Vol. 3 (eds Rose, A. H. & Harrison, J. S.) 117−160 (Academic, London, 1989).
43.	Larkin, J. C., Thompson, J. R. & Woolford, J. R. Molec. cell. Biol. 7, 1764−1775 (1987). | PubMed | ChemPort |
44.	Feldmann, H. Nucleic Acids Res. 3, 2379−2386 (1976). | PubMed |
45.	Eigel, A. & Feldmann, H. EMBO J. 1, 1245−1250 (1982). | PubMed | ChemPort |
46.	Genbauffe, F. S., Chisholm, G. E. & Cooper, T. G. J. biol. Chem. 259, 10518−19525 (1984). | PubMed | ChemPort |
47.	Kaback, D. B., Steensma, H. Y. & de Jonge, P. Proc. natn Acad. Sci. U.S.A. 86, 3694−3698 (1989). | ChemPort |
48.	Keil, R. L. & Roeder, G. S. Cell 39, 377−386 (1984). | Article | PubMed | ISI | ChemPort |
49.	Sanger, F., Nicklen, S. & Coulson, A. R. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 74, 5463−5467 (1977). | ChemPort |
50.	Maxam, A. & Gilbert, W. Meth. Enzym. 65, 499−559 (1980). | Article | PubMed | ChemPort |
51.	Pearson, W. R. & Lipman, D. J. Proc. natn. Acad. Sci. U.S.A. 85, 2444−2448 (1988). | ChemPort |